支线任务不仅是丰富剧情的关键，还能解锁独特装备、结局分支及隐藏区域。菈妮支线是游戏中最复杂的任务链之一，关联群星结局与暗月大剑等奖励。首次需在夜晚的艾蕾教堂触发魔女菈妮的对话，随后前往卡利亚城寨接受她的委托。任务涉及永恒之城探索、击败碎星将军拉塔恩，以及获取猎杀指头刀。完成颠倒卡利亚书斋的谜题后，可进入腐败湖取得暗月戒指，最终解锁隐藏结局。
死眠少女菲雅支线与潜藏者结局相关，需在圆桌厅堂接受她的拥抱以触发任务。后续需协助她收集死亡咒痕，并在黑刀刺客的隐藏地牢中获取道具。此支线最终会影响黄金树燃烧后的剧情走向，若选择交付道具，菲雅将献祭自身并留下死王子的修复卢恩。
米莉森支线是压制癫火的关键，起始于格威的破屋。需在艾奥尼亚沼泽击败老将获得纯净金针，随后在腐败病教堂治愈米莉森。任务后期需在圣树分支与米莉森共同对抗腐败树灵，她的命运将决定能否获得压制癫火的金针。此支线与女武神玛莲妮亚的剧情有深层关联。
火山官邸的菈雅支线探索了蛇人族的悲剧背景。初始在利耶尼亚的亭子中帮助她找回项链，随后通过古遗迹断崖进入火山官邸。任务涉及刺杀委托与拉卡德的秘密，最终需在菈雅身世揭露时选择是否给予遗忘秘药。此支线奖励包括蛇鳞武器与独特护符。白金之子勒缇娜支线需从白金村获取圣树符节，后续在化圣雪原协助她完成使命。任务奖励为古龙岩锻造石与骨灰，同时解锁通往圣树的隐藏路径。需注意过早进入雪原可能导致任务中断。
